Différenciation gonadique et ses perturbations (DGP)

Différenciation gonadique et ses perturbations (DGP)

Animation : Béatrice Mandon-Pepin (beatrice.mandon-pepin@inrae.fr)

L’équipe DGP comprend des personnels INRAE du département « Physiologie Animale et Systèmes d’Elevage » (PhASE) et de la société ELIANCE. L’équipe est composée de 11 titulaires possédant une expertise  en physiologie et endocrinologie de la reproduction ainsi que des compétences en biologie moléculaire, génétique et épigénétique des animaux de rente. L’équipe développe des approches de génomique fonctionnelle chez des espèces modèles de mammifères (souris), et les espèces d’élevage (lapins, petits ruminants) et met en œuvre les nouvelles technologies de modifications ciblées du génome (TALEN, CRISPR/cas9).

Composition : Béatrice Mandon-Pépin (CRHC), Eric Pailhoux (DR2, HDR), Dominique Thépot (CRCN), Eugénie Canon (IE), Aurélie Dewaele (AI), Elodie Poumerol (AI), Marjolaine André (TR), Emilie Dujardin (3ème année de thèse), Iris Barka (1ère année de thèse).

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Nos objectifs

  1. Caractériser les gènes et les mécanismes d’action qui sous-tendent les grandes étapes de la différenciation des gonades : détermination du sexe gonadique, différenciation des cellules germinales, méiose, formation et différenciation des follicules ovariens, ovogenèse et spermatogenèse ; dans les espèces modèles et d’intérêt agronomique.
  2. Etudier comment le fonctionnement de ces gènes est influencé par des modifications (i) de l’environnement maternel ou périnatal (réchauffement climatique, perturbateurs endocriniens, particules de plastique, alimentation), ou (ii) intrinsèques au génotype étudié (animaux génétiquement modifiés). Ces études sont réalisées dans les deux sexes et chez différentes espèces modèles ou d’intérêt agronomique.

 

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Thématique globale

La fertilité d’un individu ainsi que la transmission d’informations génétiques et épigénétiques à sa descendance sont intimement liées au bon déroulement de la différenciation de la lignée germinale. Au sein des gonades un dialogue harmonieux entre les cellules germinales et leurs cellules somatiques environnantes est indispensable à la détermination de leur devenir et à la différenciation de gamètes de qualité en quantité suffisante. Lors du premier tiers de la gestation chez le fœtus de mammifère, ces interactions s’établissent très tôt dès le moment où les cellules germinales colonisent les crêtes génitales. La multiplication de ces cellules germinales primordiales – à l’origine de la constitution du stock de cellules gamétiques - est une première étape clé de l’acquisition de la fertilité. Une deuxième étape concerne leur différenciation et leur entrée en méiose qui interviennent à des périodes et selon des modalités très différentes en fonction du sexe de l’individu. Tout au long du processus de différenciation des cellules germinales, les cellules somatiques des gonades (cellules de soutien, cellules stéroïdogènes) vont se co-différencier et jouer un rôle clé dans l'élaboration des futurs gamètes et le développement des dimorphismes sexuels. De nombreux gènes contrôlant ces phénomènes ont déjà été identifiés, notamment chez la souris. Cependant les mécanismes mis en évidence ne semblent pas universels au sein des mammifères, ces rongeurs semblant posséder leurs propres spécificités. Mieux comprendre les mécanismes qui gouvernent le destin des cellules germinales présente donc un intérêt non seulement chez les animaux de rente afin d’identifier les leviers permettant l’amélioration des conditions d’élevage en fonction de l’environnement, mais également chez l’homme où la perturbation de la différenciation des gonades est à l’origine d’infertilités ou de cancers.

Thématiques scientifiques

Deux axes principaux sont développés au sein de l’équipe

Axe 1 - Mécanismes moléculaires impliqués dans la différenciation gonadique

Caractérisation des cascades génétiques impliquées dans la détermination et la différenciation de l’ovaire ou du testicule.

Modèles

Lapins, caprins, bovins, ovins, souris, tortues.

  • Phénotypage d’animaux normaux, mutants naturels ou génétiquement modifiés.
    • Analyses histologiques, immunohistologiques, hybridation in situ
    • Analyses transcriptomiques : Bulk RNA-sequencing et Single-cell RNA-sequencing (en cours)
  • Recherche de cibles de facteurs de transcription/  remodelage de la chromatine.
    • ChIP-Sequencing : FOXL2, SOX9, DMRT1, TRIM28 (en développement)
  • Caractérisation de régions régulatrices – Marques d’histones
    • ChIP-qPCR  sur chromatine native et ChIP-seq (Cut-and-Run en développement).

Axe 2 -  Différenciation de la lignée germinale et fertilité

  • Détermination sexuelle des cellules germinales (« commitment »)
  • Reprogrammation épigénétique des cellules germinales
  • Mise en place de la méiose (femelle et mâle) - Défauts méiotiques et fertilité

Modèles

Lapins, souris, bovins, caprins, ovins

  • Production d’animaux génétiquement modifiés
    • KO de gènes (Souris, Lapin) : Topaz1 , ARNs non codant longs, Tex11, CYP19, DMRT1, DHX37 (en cours)
    • Transgénèse additive : traceurs fluorescents (lapin) : Lignée RARE-GFP (signalisation acide rétinoïque) ; Lignée OCT4-GFP/VASA-TOMATO (tri des cellules germinales).
  • Phénotypage d’animaux normaux ou génétiquement modifiés.
    • Analyses de la fertilité des animaux
    • Analyses histologiques, immunohistologiques, hybridation in situ
    • Analyses transcriptomiques : Bulk RNA-sequencing et Single-cell RNA-sequencing (en cours)
    • Purification des cellules germinales
      • Microdissection par capture laser (LCM) – plateforme INRAE @bridge
      • Tri par FACS des cellules germinales spermatogénétiques (Coll. CEA Fontenay)
      • Tri par FACS de traceurs fluorescents.
  • Analyse de la méthylation de l’ADN (LUMA et RRBS) – (Coll. Equipe MECP2)

Expertises

Modèles animaux

Modèles biomédicaux : lapin, souris, caprin et ovin

Modèles pour les filières d’élevage : bovin, ovin, caprin

Les modèles animaux permettent la mise en place d’expérimentations complexes (action de polluants, régimes alimentaires spécifiques, traitements par des hormones ou des analogues…), mais aussi d’analyser les effets de sur- ou sous-expression géniques dans le cadre d’animaux modèles génétiquement modifiés. L’équipe est également impliquée dans l’étude de mutations humaines reproduites chez des animaux (souris et lapins) par remplacement allélique (KI).  Ces animaux modèles sont produits sur le centre de Jouy-en-Josas au sein des unités expérimentales animales : l’UE SAAJ (https://www.pluginlabs-universiteparissaclay.fr/fr/entity/915089-inra-unite-commune-dexperimentation-animale-ucea) et l’IERP (https://www6.jouy.inrae.fr/ierp/).

Pour les ruminants, nous travaillons aussi en collaboration avec d’autres unités expérimentales INRAE en dehors du centre de Jouy-en-Josas : le domaine expérimental du Pin (https://www6.rennes.inrae.fr/domaine-experimental-du-pin/), l’UE 0332 de Bourges (https://www6.val-de-loire.inrae.fr/ue-bourges) ou l’UE PAO de Nouzilly (https://www6.val-de-loire.inrae.fr/uepao/).

Approches méthologiques

  • Culture cellulaire : lignées de cellules et culture primaire (granulosa)
  • Culture d'explants gonadiques ex-vivo
  • Histologie, immunohisto/cytochimie, hybridation in situ
  • Analyses transcriptomiques : RT-qPCR, micro-array, bulk et single-cell RNA-sequencing
  • Analyses épigénétiques : ChIP-qPCR et ChIP-sequencing
  • Analyses protéiques : Western-blot.
  • Mesure d’activité enzymatique, dosages hormonaux
  • Tri cellulaire de cellules marquées ou spermatogénétiques (FACS,  en collaboration)
  • Génomique et épigénomique fonctionnelles
  • Micro-injection et culture d’embryons bovins (atelier Allice)
  • Mesures des paramètres spermatiques (appareil CASA –Allice)

Financements

Collaborations et partenariats

Régionaux

  • UMR INRAE (Intra BREED, GABI)
  • Unités expérimentales animales INRAE Jouy-en-Josas : IERP et UE SAAJ
  • Plateformes INRAE : @bridge, MIMA2, PAPSSO, Jouy en Josas
  • Plateformes CNRS : I2BC Gif-sur-Yvette
  • Gabriel Livera, UMR SGCSR, Institut de Biologie François Jacob,  Fontenay-aux-roses
  • Reiner Vetia, Institut Jacques Monot, Université Paris-Diderot
  • Anu Bashamboo, Ken McElreavey, CNRS UMR3738,  Institut Pasteur, Paris
  • Bertrand Bed’Hom, Norin Chai : MNHN, Paris
  • Charly Pignon, ENVA, Maisons-Alfort

Nationaux

  • INRAE URA, Nouzilly
  • INRAE, LPGP, Rennes
  • INRAE, SIGENAE UR875 BIA, Castanet-Tolosan
  • INRAE, GENPHySE, Castanet-Tolosan
  • INRAE, CNRGV, Toulouse
  • Allice
  • XENOTHERA, Nantes
  • Laurent Lagrost, Université de Bourgogne, INSERM UMR866, Lyon 
  • Marie Christine Chaboissier, INSERM U1091 / CNRS 7277, Nice
  • Francis Poulat, Brigitte Boizet-Bonhoure, CNRS UPR 1142, Montpellier
  • Norbert Ghyselinck, CNRS UMR7104, INSERM U964, université de Strasbourg

Internationaux

  • COST action BM1308 SALAAM "Sharing Advances on Large Animal Models"
  • International Society for Transgenic Technologies (http://www.transtechsociety.org/)
  • Pr Paul Fowler, Institute of Medical Sciences, University of Aberdeen, UK
  • Richard G Lea, University of Nottingham, UK
  • Humphrey Yao, National Institute of Environmental Health Science, Durham N.C., USA
  • Serge Nef, Université de Genève, Suisse.
  • Tomer Avidor-Reiss, Toledo University, Ohio, USA

Réseaux et Appartenances

  • Réseau SAPS : Sciences Animales Paris Saclay. https://www6.inrae.fr/saps-paris
  • Réseau INRAE sur l’épigénétique : « EpiPhASE »
  • Réseau national « Différenciation des gonades »
  • Réseau national sur la fonction de reproduction : « GDR 3606 Repro ».  https://www6.inrae.fr/gdr-repro/
  • G. Jolivet est membre du réseau CELPHEDIA. http://www.celphedia.eu/
  • E. Pailhoux est membre fondateur et organisateur du congrès européen sur la détermination du sexe chez les vertébrés : ESSDV – European Symposium on Sex Determination in Vertebrates. https://symposium.inrae.fr/essdv-greenfield/

Publications récentes (2014-2020)

2020

FOXL2 is a Progesterone Target Gene in the Endometrium of Ruminants. Eozenou C, Lesage-Padilla A, Mauffré V, Healey GD, Camous S, Bolifraud P, Giraud-Delville C, Vaiman D, Shimizu T, Miyamoto A, Sheldon IM, Constant F, Pannetier M, Sandra O. Int J Mol Sci. 2020 Feb 21;21(4):1478.

Investigating the role of BCAR4 in ovarian physiology and female fertility by genome editing in rabbit. Peyny M, Jarrier-Gaillard P, Boulanger L, Daniel N, Lavillatte S, Cadoret V, Papillier P, Monniaux D, Peynot N, Duranthon V, Jolivet G, Dalbies-Tran R. Sci Rep. 2020 Mar 19;10(1):4992.

Retinoic acid synthesis by ALDH1A proteins is dispensable for meiosis initiation in the mouse fetal ovary.  Chassot AA, Le Rolle M, Jolivet G, Stevant I, Guigonis JM, Da Silva F, Nef S, Pailhoux E, Schedl A, Ghyselinck NB, Chaboissier MC. Sci Adv. 2020 May 22;6(21):eaaz1261. doi: 10.1126/sciadv.aaz1261. eCollection 2020 May. PMID: 32494737 .

2019

RUNX1 maintains the identity of the fetal ovary through an interplay with FOXL2. Nicol B, Grimm SA, Chalmel F, Lecluze E, Pannetier M, Pailhoux E, Dupin-De-Beyssat E, Guiguen Y, Capel B, Yao HH. Nat Commun. 2019 Nov 11;10(1):5116

Transgenic short-QT syndrome 1 rabbits mimic the human disease phenotype with QT/APD shortening in the atria and ventricles and increased VT/VF inducibility. Odening, K. E., Bodi, I., Franke, G., Rieke, R., de Medeiros, A. R, Perez-Feliz, S, Fuerniss, H, Mettke, L, Michaelidis, K, Lang, C. N, Steinfurt, J, Pantulu, N, D, Ziupa, D, Menza, M, Zehender, M, Bugger, H, Peyronnet, R. Behrends, J, Doleschall, Z, zur Hausen, A, Bode, C, Jolivet, G, Brunner, M. Eur Heart J, 2019, 400 (10): 842-853

A novel evolutionary conserved mechanism of RNA stability regulates synexpression of primordial germ cell-specfic genes prior to the sex-determination stage.  Herpin, A, Schmidt, C, Kneitz, S, Gobé, C, Regensburger, M, Le Cam, A, Montfort, J, Lillesaar, C, Wilhlm, D, Kraeussling, M, Mourot, B, Porcon, B, Pannetier, M, Pailhoux, E, Etwiller, L, Dolle, DM, Guigen, Y, Schartl, M. Plos Biology, 2019, 17 (4): e3000185

Genetic defects in human azoospermia. Ghieh, F, Mitchell, V, Mandon-Pepin, B, Vialard, F. Basic Clin Androl, 2019, 29, 4 Review

Des souris et des femmes : une ovogenèse fœtale similaire ? Mandon-Pepin, B, Gobé, C. Médecine de la Reproduction, 2019, 21 (2), 111-126. Review

Long-term exposure to chemicals in sewage sludge fertilizer alters liver lipid content in females and cancer marker expression in males. Filis P, Walker N, Robertson L, Eaton-Turner E, Ramona L, Bellingham M, Amezaga MR, Zhang Z, Mandon-Pépin B, Evans NP, Sharpe RM, Cotinot C, Rees W.D, O’Shaughnessy P, Fowler PA. Environ Int, 2019, 124: 98-108  

Dual role of DMXL2 in olfactory information transmission and the first wave of spermatogenesisGobé C, Elzaiat M, Meunier N, André M, Sellem E, Congar P, Jouneau L, Allais-Bonnet A, Naciri I, Passet B, Pailhoux E, Pannetier M.  Plos Genetics, 2019, 15 (2): e1007909, 1-28 

2018

The unusual rainbow trout sex determination gene hijacked the canonical vertebrate gonadal differentiation pathway. Bertho S, Herpin A, Branthonne A, Jouanno E, Yano A, Nicol B, Muller T, Pannetier M, Pailhoux E, Miwa M, Yoshizaki G, Schartl M, Guigen Y. PNAS, 2018, 115 (50): 12781-12786 

Impact of gestational exposure to diesel exhaust on offspring gonadal development: experimental study in the rabbit. Bourdon M, Torres L, Monniaux D, Faure C, Levy R, Tarrade A, Rousseau D, Chavatte-Palmer P, Jolivet G. J DOHaD, 2018, 9 (5): 519-529 

An initiator codon mutation in SD2 causes recessive embryonic lethality in Holstein cattle. Fritz S, Hoze C, Rebours E, Barbat M, Bizard M, Escouflaire C, Vander Jagt C, Boussaha M, Grohs C, Allais Bonet A, Philippe M, Vallée A, Amigues Y J, Hayes B, Boichard D, Capitan A. J Dairy Sci, 2018, 101 (7): 6220-6231

2017

An assessment of fixed and native chromatin preparation methods to study histone post-translational modifications at a whole genome scale in skeletal muscle tissue. David SA, Hennecquet-Antier C, Pannetier M, Aguirre-Lavin T, Crochet S, Bordeau T, Couroussé N, Brionne A, Collin A, Coustham V. Biol Proced Online, 2017, 19: 10 

Amplification of R-spondin1 signaling induces granulosa cell fate defects and cancers in mouse adult ovary. De Cian MC, Pauper E, Bandiera R, Vidal VPI, Sacco S, Gregoire EP, Chassot AA, Panzolini C, Whilhelm D, Pailhoux E, Youssef SA, De Brui A, De Teerds K, Schedl A, Gillot I, Chaboissier MC. Oncogene, 2017, 36 (2): 208-218 

Recombinant human plasma phospolipid transfer protein (PLTP) to prevent bacterial growth and to treat sepsis. Deckert V, Lemaire S, Ripoll PJ, Pail de Barros JP, Labbé J, Chabert-Le Borgne C, Turquois V, Maquart G, Larose D, Desroche N, Ménétrier F, Le Guern N, Lebrun LJ, Desrumeaux C, Gautier T, Grober J, Thomas C, Masson D, Houdebine LM, Lagrost L. Sci Reports, 2017, 7 (1) 3053, 16 pages 

In mammalian fœtal testes, SOX9 regulates expression of its target genes by binding to genomic regions with conserved signatures. Rahmoun M, Lavery R, Laurent-Chaballier S, Bellora N, Philipp GK, Rossitto M, Pailhoux E, Cammas F, Chung J, Bagheri-Fam S, Murphy M, Bardwell V, Zarhower D, Boizet-Bonhoure B, Clair P, Harley VR, Poulat F. Nucleic Acids Res, 2017, 45 (12): 7191-7211 

2016

A specific role for PRND in goat fetal Leydig cells is suggested by prion family gene expression during gonad development in goats and mice. Allais-Bonnet A, Castille J, Pannetier M, Passet B, Elzaïat M, André M, Montazer-Torbati F, Moazami-Goudarzi K, Vilotte JL, Pailhoux E. FEBS Open Bio, 2016, 6 (1): 4-15 

Foxl2 and its relatives are evolutionary conserved players in gonadal sex differentiation. Bertho S, Pasquier J, Pan Q, Le Trionnaire G, Bobe J, Postlewait J, Pailhoux E, Schartl M, Herpin A, Guigen Y. Sex Dev, 2016, 10 (3): 111-129 

Timing of maternal exposure and fetal sex determine the effects of low-level chemical mixture exposure on the fetal neuroendocrine system in sheep. Bellingham M, Fowler P A, MacDonald ES, Mandon-Pépin B, Cotinot C, Rhind S, Sharpe RM, Evans NP. J Neuroendocrinol, 2016, 28 (12) 

The fetal ovary exhibits temporal sensitivity to a ‘real-life’mixture of environmental chemicals. Lea RG, Amezaga MR, Loup B, Mandon-Pépin B, Stefansdottir A, Filis P, Kyle C, Zhang Z, Allen C, Purdie L, Jouneau L, Cotinot C, Rhind MS, Sinclair D. K, Fowler PA. Sci Reports, 2016, 6: 22279 

A reverse genetic approach identifies an ancestral frameshift mutation in RP1 causing recessive progessive retinal degeneration in European cattle Breeds. Michot P, Chahory S, Marete A, Grohs C, Dagios D, Donzel E, Aboukadiri A, Deloche MC, Allais-Bonnet A, Chambrial M, Barbey S, Genestout L, Boussaha M, Danchin-Burge C, Fritz S, Boichard D, Capitan A. Genet Sel Evol, 2016, 48 (1): 56 

Involvement of FOXL2 and RSPO1 in ovarian determination, development, and maintenance in mammals. Pannetier M, Chassot AA, Chaboissier MC, Pailhoux E. Sex Dev, 2016, 10 (4): 167-184 

Sex reversal in non-human placental mammals.  Parma P, Veyrunes F, Pailhoux E. Sex Dev, 2016, 10 (5-6): 326-344  

Analysis of STAT1 expression and biological activity reveals interferon-tau-dependent STAT1-regulated SOC genes in the bovine endometrium. Vitorino Carvalho A, Eozenou C, Healey GD, Forde N, Reinaud P, Chebrout M, Gall L, Rodde N, Lesage-Padilla A, Giraud-Delville C, Leveugle M, Richard C, Sheldon IM, Lonergan P, Jolivet G, Sandra O. Reprod Fertil Dev, 2016, 28 (4): 459-474 

Preface. In Sex Reversal in vertebratesPailhoux, E., 2016. Eds Karger , Sex Dev, 10 (5-6): 221-222 (chapitre d’ouvrage)

Sex Reversal in vertebratesPailhoux, E., 2016. Eds Karger in Sex Dev, 10 (5-6): 217-346 (direction d’ouvrage)

2015

Spatio-temporal gene expression profiling during in vivo early ovarian folliculogenesis: integrated transcriptomic study and molecular signature of early follicular growth. Bonnet A, Servin B, Mulsant P, Mandon-Pépin B. Plos One, 2015, 10 (11): e141482

TOPAZ1, a germ cell specific fator, is essential for male meiotic progession. Luangpraseuth-Prosper A, Lesueur E, Jouneau L, Pailhoux E, Cotinot C, Mandon-Pépin B. Dev Biol, 2015, 406 (2): 158-171 

Whole-genome sequencing identifies a homozygous deletion encompassing exons 17 to 23 of the integrin beta 4 gene in a Charolais calf with junctional epidermolysis bullosa. Michot P, Fantini O, Braque R, Allais-Bonnet A, Saintilan R, Grohs C, Barbieri J, Genestout L, Danchin-Burge C, Gourreau J-M, Boichard D, Pin D, Capitan A. Genet Sel Evol, 2015, 47 (37): 1-7 

Transgenic rabbits expressing ovine PrP are susceptible to scrapie. Sarradin P, Viglietta C, Limouzin C, Andréoletti O, Daniel-Carlier N, Barc C, Leroux-Coyau M, Berthon P, Chapuis J, Rossignol C, Gatti J-L, Belghazi M, Labas V, Vilotte J-L, Beringue V, Lantier F, Laude H, Houdebine LM. Plos Pathogens, 2015, 11 (8), e1005077 

Genome-wide next generation DNA and RNA sequencing reveals a mutation that perturbs splicing of the phosphatidylinositol glycan anchor biosynthesis class H gene (PIGH) and causes arthrogryposis in Belgian Blue cattle. Sartelet A, Wanbo L, Pailhoux E, Richard C, Tamma N, Karim L, Fasquelle C, Druet T, Coppieters W, Georges M, Charlier C. BMC Genomics, 2015, 16: 316 

2014

Role of the prion protein family in the gonads. Allais-Bonnet A, Pailhoux E. Frontiers in Cell Dev Biol, 2014, 2: 56 

FOXL2 is a female sex–determining gene in the goat. Boulanger L, Pannetier M, Gall L, Allais-Bonnet A, Elzaiat M, Le Bourhis D, Daniel N, Richard C, Cotinot C, Ghyselinck NB, Pailhoux E. Curr Biol, 2014, 24 (4): 404-408

High-Throughout sequencing analyses of XX genital ridges lacking FOXL2 reveal DMRT1 Up-regulation before SOX9 expression during the sex-reversal process in goatsElzaiat M, Jouneau L, Thépot D, Klopp C, Allais-Bonnet A, Cabau C, André M, Chaffaux S, Cribiu EP, Pailhoux E, Pannetier M. Biol Reprod, 2014, 91 (6): 153, 1-14  

Does grazing on biosolids treated pasture pose a pathophysiological risk associated with increased exposure to endocrine disrupting compounds. Evans NP, Bellingham M, Sharpe RM, Cotinot C, Rhind SM, Kyle C, Erhard H, Hombach-Klonisch S, Lind PM, Fowler PA. J Anim Sci, 2014, 92 (8): 3185-3198 

Attitudes towards genetically modified animals in food production. Frewer LJ, Coles D, Houdebine LM, Kleter GA. British food journal, 2014, 116 (8): 1291-1313 

Induction of body weight loss through RNAi-knocdown of APOBEC1 gene expression in transgenic rabbits. Jolivet G, Braud S, Da Silva B, Passet B, Harscoët E, Viglietta C, Gautier T, Lagrost L, Daniel-Carlier N, Houdebine LM, Harosh I. PLos One, 2014, 9 (9): e106655

Maternal high-fat diet induces follicular atresia but does not affect fertility in adult rabbit offspring. Leveillé P, Tarrade A, Dupont C, Larcher T, Dahirel M, Poumerol E, Cordier A-G, Picone O, Mandon-Pépin B, Jolivet G, Lévy R, Chavatte-Palmer P. J Dev Orig Hlth Dis, 2014, 5 (2): 88-97 

DNA methylation and transcription in a distal region Upstream from the bovine AlphaS1 casein gene after once or twice daily milking. Nguyen M, Boutinaud M, Pétridou B, Gabory A, Pannetier M, Chat S, Bouet S, Jouneau L, Jaffrezic F, Laloë D, Klopp C, Brun N, Kress C, Jammes H, Charlier M, Devinoy E. Plos One, 2014, 9 (11): e111556 

The Proto-MHC of Placozoans, a Region Specialized in Cellular Stress and Ubiquitination/Proteasome Pathways. Suurväli J, Jouneau L, Thépot D, Grusea S, Pontarotti P, Du Pasquier L, Boudinot SR, Boudinot P. J Immunol, 2014, 193: 2891-2901 

Design and Characterization of a 52K SNP Chip for Goats. Tosser-Klopp G, Bardou P, Bouchez O, Cabau C, Crooijmans R, Dong Y, Donnadieu-Tonon C, Eggen A, Heuven HC, Jamli S, Jiken AJ, Klopp C, Lawley CT, McEwan J, Martin P, Moreno CR, Mulsant P, Nabilhoudine I, Pailhoux E, Palhière I, Rupp R, Sarry J, Savre BL, Tircazes A, Jun Wang Wang W, Zhang W. Plos One, 2014, 22 (9): e86227 

La différenciation sexuelle des gonades et de l’appareil génital. Pailhoux, E., Pannetier, M., Mandon-Pépin, B., 2014. In: Chastant-Maillard, S., Saint-Dizier, M. (coord), La reproduction animale et humaine, Editions Quae, 2014, chapitre 1 : 19-39 (chapitre d'ouvrage)